Nel 1959 viene inaugurato il museo progettato dall'architetto Frank Lloyd Wright.
La struttura architettonica
dell'edificio è tutta costituita da forme curve ed è più simile a una struttura
organica che a un palazzo.
Il volume esterno del museo, modellato come una scultura, contrasta nettamente con le costruzioni
urbane che lo circondano.
Il percorso espositivo interno, creato da Frank Lloyd Wright è di grande razionalità, ma anche estremamente vincolante; è strutturato come una spirale continua di bianche terrazze lungo le quali sono esposte le opere d'arte moderna e quindi facilita lo scorrimento del pubblico; va percorso in discesa in modo da non affaticare i visitatori.
Lo spazio espositivo, pensato per opere bidimensionali, non è adatto per opere di grande formato, per sculture e per installazioni spaziali realizzate da artisti contemporanei.
La famiglia Guggenheim e l'omonima Fondazione hanno aperto altre quattro importanti esposizioni d'arte a Bilbao
, Venezia
, Berlino
e Las Vegas
.
Dal 1992 è aperto il " Guggenheim Downtown", una sala per mostre temporanee.